10 августа 1935 года в соответствии с приказом НКВД СССР № 00306 «Об организации и комплектовании первого набора десяти межкраевых школ по подготовке оперативного состава УГБ» в городе Новосибирске организована деятельность специального учебного заведения по подготовке оперативного состава для планового пополнения органов государственной безопасности.
15 октября 1935 года состоялось официальное открытие Новосибирской межкраевой школы ГУГБ НКВД СССР.
В начале июля 1941 года при Новосибирской межкраевой школе были созданы краткосрочные курсы подготовки оперативного состава, реорганизованные в ноябре 1943 года в Школу Главного управления контрразведки «Смерть шпионам» Народного комиссариата обороны (ГУКР «СМЕРШ» НКО) СССР.
Всего за годы войны в Новосибирске на краткосрочных курсах и в школе ГУКР «СМЕРШ» прошли подготовку более 4 тысяч военных контрразведчиков. Многие из прошедших обучение в Новосибирске офицеров находились на фронтах войны. Находясь в боевых порядках войск, они не только решали контрразведывательные задачи, но и участвовали в боях, заменяли в бою выбывших командиров.
Символ воинской чести, доблести и славы – Красное знамя вручено Новосибирской школе 29 апреля 1945 года на основании постановления Президиума Верховного Совета СССР от 27 октября 1944 года.
В послевоенный период, с учетом реформирования органов безопасности, Новосибирская школа неоднократно меняла название – Новосибирская школа МГБ СССР (1946 год), Новосибирская школа переподготовки оперативного состава МГБ СССР (1947 год), Новосибирская школа подготовки оперативного состава МГБ СССР (1951 год), средняя специальная школа № 311 МГБ СССР (1952 год). В этот исторический период определилось основное предназначение образовательной организации – подготовка кадров для органов военной контрразведки.
С 1955 года в школу стали направляться кадровые офицеры Советской Армии и Военно-Морского Флота, а также офицеры запаса, имеющие высшее образование. Это обстоятельство положительно сказалось на качестве обучения и становлении выпускников школы как оперативных работников особых отделов КГБ.
Средняя специальная школа № 311 в 1974 году преобразована в Высшие курсы военной контрразведки КГБ при Совете министров СССР.
С 1976 года на Высших курсах создаются курсы переподготовки руководящего состава военной контрразведки (срок обучения два месяца). С 1978 года функционируют курсы повышения квалификации руководящего и оперативного состава органов военной контрразведки.
В 1985 году Указом Президиума Верховного Совета СССР Высшие курсы военной контрразведки за заслуги в подготовке высококвалифицированных кадров для органов безопасности страны награждены орденом Красной Звезды с вручением Боевого Знамени части как символа воинской чести, доблести и славы.
Важным событием в жизни образовательного учреждения стало его преобразование в феврале 1995 года в Институт переподготовки и повышения квалификации сотрудников Федеральной службы контрразведки Российской Федерации (с апреля 1995 года – Федеральной службы безопасности Российской Федерации).
Распоряжением Правительства России от 20 февраля 1995 года № 247-рс Институту был придан статус государственного военного образовательного учреждения высшего профессионального образования. Это решение определило перспективу дальнейшего развития Института как одной из ведущих образовательных организаций органов безопасности России.
С октября 2007 года Институт переподготовки и повышения квалификации сотрудников ФСБ России переименован в Институт ФСБ России (г. Новосибирск).